Lymphome digestif à lymphocytes granuleux de haut grade au stade leucémique chez une jument frison - Pratique Vétérinaire Equine n° 0217 du 15/03/2023
Pratique Vétérinaire Equine n° 0217 du 15/03/2023

Cas clinique - Cancérologie

CAHIER SCIENTIFIQUE

Cas clinique

Auteur(s) : Chloé LOOTEN-DEMARET*, *, Louise C. LEMONNIER *, **, Nicolas SOETART **, ***, Anne COUROUCÉ * ***, ****

Fonctions :
** Oniris-ENV de Nantes, Centre international de santé du cheval d’Oniris (Cisco), 44300 Nantes.
**** LabOniris, Oniris-ENV de Nantes
****** Biotargen, Normandie Univ, Unicaen, 14000 Caen.

Les signes cliniques, frustes et non spécifiques, ne sont révélateurs qu’à un stade avancé du lymphome. Comme l’observation de cellules anormales au frottis sanguin peut conduire à une forte suspicion, cet examen ne doit pas être négligé.

Le lymphome est l’hémopathie maligne la plus fréquente chez le cheval [1]. Il doit faire partie du diagnostic différentiel chez un cheval adulte présenté pour un amaigrissement à l’évolution chronique. Le cas présenté illustre l’importance d’une démarche diagnostique rigoureuse et qui inclut différents examens complémentaires. Cependant, le traitement reste, à l’heure actuelle, largement palliatif, et le pronostic est sombre.

Présentation du cas

Commémoratifs et anamnèse

Une jument frison âgée de 13 ans est présentée en consultation d’urgence pour l’investigation d’un amaigrissement chronique qui évolue depuis 5 mois, avec une altération marquée de l’état général depuis 48 heures. Elle est détenue par sa propriétaire depuis sa naissance, au repos depuis 4 mois, et a habituellement une activité de loisir. Elle vit au pré et reçoit 8 litres de concentrés par jour en complément de l’herbe pâturée. La jument est vermifugée plusieurs fois par an et est à jour de ses vaccinations contre la grippe, le tétanos et la rhinopneumonie. Un nivellement dentaire est effectué chaque année. Cinq mois auparavant, au printemps, un premier épisode de diarrhée est rapporté, résolu après l’administration de charbon et une vermifugation à base d’ivermectine (à la dose de 200 μg/kg) et de praziquantel (1 mg/kg de poids vif). Le bilan sanguin révèle alors une augmentation de la protéine sérum amyloïde A (SAA) à 73,5 mg/l (valeurs usuelles inférieures à 2,5 mg/l). Un nouveau traitement anthelminthique à base de moxidectine est effectué 8 jours après. Trois mois plus tard, un bilan respiratoire met en évidence un asthme équin léger. La troponine I est mesurée et discrètement augmentée à 74,7 ng/l (valeurs usuelles inférieures à 60 ng/l), ce qui motive la réalisation d’un bilan cardiaque via un électrocardiogramme et une échocardiographie, qui ne révèlent pas d’anomalie significative. Deux semaines avant sa présentation au centre hospitalier, la jument présente une hyperthermie intermittente, répondant à l’administration de phénylbutazone (à la dose de 2 mg/kg par voie orale une à deux fois par jour). Un traitement antibiotique à base de triméthoprime-sulfamides par voie orale pendant 5 jours n’ayant pas abouti à une amélioration, un traitement à base de ceftiofur (à raison de 2,2 mg/kg par voie intramusculaire une fois par jour) est mis en place pendant 8 jours ; la réalisation d’un antibiogramme préalable n’est pas précisée. Face à l’absence de réponse au traitement et à la dégradation de l’état général (amaigrissement, anorexie depuis 72 heures), la jument est référée au Centre international de santé du cheval d’Oniris (Cisco).

Examen clinique

À l’admission, la jument présente un discret amaigrissement, avec une note d’état corporel (NEC) estimée à 2,5 sur 5. Auparavant, elle a été en surpoids sévère, avec une NEC estimée à 4 ou 4,5 sur 5 [5]. L’animal est abattu et normotherme à 38,5 °C, avec une tachycardie à 76 battements par minute sans autre anomalie. Les muqueuses buccales sont pâles et humides, avec des pétéchies modérément denses sur les muqueuses maxillaires rostrales. Le temps de remplissage capillaire est de 2,5 secondes, le pouls facial est faible. La fréquence respiratoire est de 44 mouvements par minute avec une courbe respiratoire normale. Les bruits digestifs sont augmentés dans les quatre quadrants. La propriétaire décrit des crottins formés, de petite taille et noirs. Les nœuds lymphatiques mandibulaires sont symétriques, modérément hypertrophiés et douloureux à la palpation.

Diagnostic différentiel

Le diagnostic différentiel relatif à un amaigrissement associé à un abattement et à une hyperthermie inclut les parasitoses, une maladie inflammatoire de l’intestin (entérocolite granulomateuse, lymphoplasmocytaire ou éosinophile), un processus tumoral gastro-intestinal (lymphome, carcinome), une péritonite chronique, ou un abcès abdominal [15].

Examens complémentaires

Un bilan hémato-biochimique avec ionogramme est réalisé (tableau). L’hémogramme et la lecture du frottis sanguin montrent une leucocytose sévère avec une majorité de cellules rondes à noyau souvent irrégulier, rond à déformé (pléomorphe), de grande taille (de 25 à 30 µm, équivalent à au moins trois hématies) et avec un rapport nucléocytoplasmique modéré à élevé, à chromatine finement réticulée avec des renforcements chromatiniens irréguliers, parfois nucléolée, au cytoplasme de basophilie modérée et contenant systématiquement quelques gros grains violets de taille variable, compatibles prioritairement avec des grands lymphocytes à grains (photo 1). La jument présente également une monocytose et une lymphocytose. Une hypoprotéinémie par hypoalbuminémie, une augmentation de l’activité des phosphatases alcalines (PAL), des gamma-glutamyl transférases (GGT) et des aspartate aminotransférases (Asat), une hyperfibrinogènémie, une hyperurémie, une hypocalcémie et une légère hypoxémie sont aussi mises en évidence.

Face à l’état d’amaigrissement et à l’anorexie de la jument, une investigation du système digestif est entreprise. L’échographie abdominale est en faveur d’une entérotyphlocolite avec la présence d’anses d’intestin grêle non dilatées, motiles mais épaissies, ainsi qu’un œdème pariétal diffus et marqué du côlon (0,45 à 1,15 cm, valeur usuelle inférieure à 0,3 cm), au contenu liquidien (photo 2). L’échographie thoracique permet d’exclure une pneumopathie ou une atteinte cardiaque et ne montre pas d’anomalie significative hormis une légère effusion pleurale.

Afin d’investiguer l’anorexie, une gastroscopie met en évidence un syndrome d’ulcère gastrique (equine gastric ulcer syndrome ou Egus) de grade 3 sur 4 de la muqueuse squameuse, ainsi qu’un ulcère glandulaire profond, étendu, hémorragique et fibrineux proche du pylore, dont la motilité apparaît normale [17]. Aucune masse n’est visible dans l’estomac. Des pétéchies sont observées sur la muqueuse duodénale, à l’aspect œdématié. En vue d’un examen histopathologique, des biopsies sont réalisées : une duodénale au cours de l’examen endoscopique, puis une rectale à l’aide d’une pince à biopsie, afin d’explorer l’hypothèse du lymphome digestif. Ainsi, l’examen histopathologique inclut des analyses d’immunohistochimie pour identifier plus précisément le type tumoral via des marqueurs spécifiques : CD3 et granzyme B, CD20 et Ki67(1).

Une hémopathie au stade leucémique ayant été évoquée par le laboratoire du centre hospitalier au cours de la consultation, le myélogramme réalisé révèle la présence de grands lymphocytes à grains. Cependant, ces résultats sont à interpréter avec prudence en raison de l’absence de grains de moelle, ce qui ne permet pas de déterminer si les cellules observées proviennent réellement de la moelle osseuse ou s’il s’agit de cellules sanguines circulantes ayant contaminé le prélèvement.

Diagnostic et issue

À l’issue des examens “non invasifs”, l’hypothèse retenue est une hémopathie maligne impliquant des lymphocytes granuleux (de grande taille), au stade leucémique (leucémie lymphoïde ou lymphome leucémique). L’examen histopathologique tranche et met en évidence un lymphome intestinal (infiltration de la muqueuse par une population lymphoïde monomorphe, avec épithéliotropisme et emboles vasculaires) de haut grade (Ki67 supérieur à 30 %), d’immunophénotype T (CD3+/CD20-) et cytotoxique (granzyme B+) (photos 3a à 3d). Cet immunophénotype est classiquement celui des (grands) lymphocytes granuleux observés à l’examen cytologique. Un diagnostic de lymphome duodénal et rectal de haut grade au stade leucémique est donc établi. 

Bien qu’à l’examen histologique la taille des cellules observées soit petite à moyenne (10 à 15 µm), il convient de prendre en compte le fait qu’il existe une rétractation cellulaire sur les prélèvements inclus en paraffine [2, 21]. De plus, aucune granulation cytoplasmique n’est observée dans les lymphocytes à grains en histologie, comme cela est classiquement noté chez le cheval, ainsi que chez le chien et le chat [2, 21]. 

Compte tenu du pronostic vital sombre, de l’état de dégradation rapide de la jument et de l’absence d’option thérapeutique, une décision d’euthanasie est prise.

Discussion

Avec le vieillissement de la population équine et l’accroissement de la médicalisation, le lymphome fait partie des affections amenées à être de plus en plus suspectées et diagnostiquées par le praticien équin. Bien que rare chez le cheval, le lymphome est le néoplasme hématopoïétique le plus fréquent. Son incidence se situe entre 1 et 3 % des tumeurs équines [1]. Il est rapporté chez des animaux adultes d’âge moyen avancé (13 ans en moyenne), mais des individus de tout âge peuvent être atteints [1, 7]. Son diagnostic reste à l’heure actuelle un défi pour le praticien équin : les signes cliniques, frustes et non spécifiques, ne sont révélateurs qu’à un stade avancé.

Le lymphome est un groupe hétérogène de troubles néoplasiques impliquant la prolifération clonale d’une population de lymphocytes provenant des tissus lymphoïdes [21]. Quant à la leucémie, elle est définie comme une transformation néoplasique progressive des lignées cellulaires lymphoïdes ou myéloïdes au sein de la moelle osseuse [14, 19, 20]. Une infiltration secondaire de la moelle osseuse est également possible lors de lymphome, mais elle semble rare chez le cheval [21]. La classification des lymphomes équins repose sur leur distribution anatomique, et des sous-types ont été identifiés sur la base de l’histopathologie et de l’immunophénotypage (formes cutanée, médiastinale, intestinale et multicentrique). Le lymphome le plus fréquemment rapporté est la forme multicentrique. La forme intestinale, comme dans le cas présenté, constitue 19 % des cas rapportés [14, 20].

Après le recueil d’une anamnèse précise et complète, il convient d’exclure les autres causes plus classiques d’amaigrissement, telles que le parasitisme, une affection dentaire ou des ulcères gastriques [2, 8, 20].

Symptomatologie : examen clinique général et palpation transrectale

Les manifestations cliniques du lymphome sont souvent aspécifiques et incluent, la plupart du temps, un amaigrissement malgré une augmentation de la ration alimentaire, une apathie, une anorexie, un œdème déclive ventral et des membres, et une adénopathie des nœuds lymphatiques périphériques. Les signes pouvant orienter le praticien vers une hypothèse de lymphome sont une tachycardie (fréquence cardiaque supérieure à 48 battements par minute) et une tachypnée (fréquence respiratoire supérieure à 20 respirations par minute), ainsi qu’une hyperthermie, intermittente ou non, fréquemment observée lors de processus paranéoplasiques engendrant la production de cytokines pro-inflammatoires. Une toux, une intolérance à l’effort et des bruits pulmonaires et cardiaques sont constatés en cas d’épanchement pleural [2, 13, 18]. Dans le cas du lymphome digestif, des coliques récurrentes et une diarrhée peuvent être observées. L’intestin grêle est plus souvent touché que le côlon, bien que les deux portions puissent être atteintes [1, 18, 20]. La palpation transrectale peut révéler une masse palpable, un épaississement de la paroi du gros intestin, un contenu digestif liquidien, ou encore une surface irrégulière de la rate [1, 12]. Dans le cas présenté, les signes cliniques étaient évocateurs, et la palpation transrectale a détecté une consistance anormale de la muqueuse rectale.

Examens complémentaires

Échographie abdominale et thoracique

Plusieurs cas rapportés dans les données publiées montrent la place de choix de l’échographie au sein des examens complémentaires d’imagerie de première intention [7, 16, 18, 20]. Dans une étude récente, la présence de masses et d’un œdème pariétal de l’intestin conduit à suspecter une néoplasie intestinale [18, 20]. Dans une autre incluant 13 chevaux atteints de lymphome, les lymphadénopathies (8 cas sur 13), les effusions péritonéales (6 sur 13) et les lésions spléniques (6 sur 13) et hépatiques (5 sur 13) constituent les anomalies les plus fréquentes [7]. Des anomalies au niveau des nœuds lymphatiques cæcaux et cervicaux superficiels et profonds sont parfois constatées. À l’échographie thoracique, une effusion pleurale (4 sur 13) et une altération du parenchyme pulmonaire (3 sur 13) sont observées chez certains chevaux [7]. Dans le cas présenté, l’échographie a mis en évidence un épanchement pleural et une entérotyphlocolite. Néanmoins, l’interprétation d’images anormales doit toujours être confrontée à la présentation clinique et aux commémoratifs.

Analyses de biologie médicale

Le praticien doit toujours rester prudent dans l’interprétation des résultats hémato-biochimiques. Bien que l’anémie, la thrombopénie (ou thrombocytose), l’hyperfibrinogènémie et l’hypercalcémie soient des anomalies reconnues comme fortement associées à un processus néoplasique, elles ne sont pas toujours présentes. Chez la jument de ce cas, l’hypocalcémie détectée était imputable à une hypoalbuminémie (environ la moitié du calcium total dans le plasma est lié à l’albumine) ou à un processus inflammatoire [21]. Une hypoprotéinémie, compatible avec une perte protéique par une entéropathie exsudative, et une neutropénie sont également des éléments diagnostiques, bien que peu spécifiques [2, 13].

Le test d’absorption du glucose peut révéler une malabsorption partielle chez les chevaux atteints de lymphome [20, 21]. La jument ayant été euthanasiée rapidement, ce test n’a pas été réalisé. Dans ce cas, la suspicion d’un processus néoplasique a été avancée grâce à l’observation de cellules anormales au frottis sanguin, soulignant l’importance de ne pas négliger cet examen complémentaire. Des études récentes explorent l’intérêt de la mesure de concentrations en isoenzymes de la lactate déshydrogénase (LDH) pour le diagnostic des lymphomes équins, ouvrant la voie à de futurs outils diagnostiques [12].

Examens histopathologiques

Les caractéristiques histopathologiques du lymphome sont la compression ou la destruction de l’architecture tissulaire normale, une invasion de cette dernière par une population unique de cellules lymphoïdes atypiques (population clonale) dont la chromatine n’est pas organisée, avec des nucléoles de taille et de forme variables [20]. Le diagnostic définitif du lymphome peut être établi ante mortem par l’identification de ces cellules néoplasiques à partir de biopsies, afin de les différencier d’autres types tumoraux (mélanome, carcinome et sarcoïde), et via l’immunophénotypage, à l’aide d’un panel d’anticorps spécifiques. Dans le cadre d’un lymphome, cette technique permet de distinguer les lymphomes T, qui expriment l’antigène CD3, des lymphomes B, qui expriment l’antigène CD20 notamment. Le granzyme B met en évidence les lymphocytes T cytotoxiques, et l’indice de prolifération tumorale Ki67 désigne un lymphome de haut grade lorsque sa valeur est supérieure à 30 % [20].

S’il est présent, l’épanchement thoracique peut fournir des informations intéressantes dans un contexte néoplasique : il est généralement en quantité importante, de teinte rougeâtre, inodore, riche en cellules nucléées et en protéines, et la cytologie montre des cellules anormales [2]. Le recours à la biopsie duodénale ou rectale permet généralement d’aboutir au diagnostic de lymphome digestif [8, 20].

Le myélogramme fait partie des examens complémentaires d’intérêt réalisables chez un cheval sédaté, notamment si des anomalies sont mises en évidence par l’hémogramme (leucocytose avec circulation de cellules anormales, cytopénies, etc.). La ponction est réalisée à l’aide d’une aiguille de Jamshidi, puis le matériel liquide récupéré est placé dans un tube EDTA pour procéder à des analyses cytologiques ou immunohistochimiques [12, 20, 21]. Il est important de repérer les grains de moelle et de les étaler le plus rapidement possible sur des lames de cytologie. Cet examen permet dans de nombreux cas d’établir un diagnostic de lymphome ante mortem [13].

Les cytoponctions ou les biopsies envoyées à l’histologie associée à l’immunohistochimie permettent d’identifier la lignée cellulaire impliquée et d’obtenir un diagnostic de certitude, comme dans le cas de cette jument [15]. Si l’hémogramme se révèle peu informatif et que d’autres examens plus invasifs (et plus sensibles) ne sont pas envisageables, la cytoponction à l’aiguille fine des nœuds lymphatiques permet l’observation de plus de la moitié des lymphocytes de taille intermédiaire à grande à l’examen cytologique, en faveur d’un lymphome [13, 21]. Par ailleurs, l’ADN tumoral acellulaire et les vésicules extracellulaires microscopiques dérivées des cellules tumorales sont également détectables dans le sang. Leur identification et leur dosage suscitent un intérêt certain dans le cadre des biopsies liquides (par exemple, d’un épanchement), car elles permettent d’établir un diagnostic très précis en médecine humaine, et pourraient constituer une perspective d’avenir en médecine équine [4].

Laparotomie exploratrice

Dans la mesure où les coliques constituent un élément clinique prédominant chez de nombreux animaux atteints de lymphome digestif, mésentérique ou multicentrique, la laparotomie exploratrice constitue un outil diagnostique ante mortem par découverte fortuite. Des néoplasies intestinales ont été objectivées chez 68 % des 34 chevaux opérés pour des coliques dans une étude menée au Royaume-Uni en 2020 [18]. La laparoscopie exploratrice n’est pas apparue comme une technique employée dans les publications consultées pour rédiger cet article.

Traitement et pronostic

Les réponses au traitement du lymphome équin sont peu connues, compte tenu d’un diagnostic tardif, à un stade trop avancé de la maladie, menant souvent à l’euthanasie. À ce jour, l’oncologie équine est peu pratiquée en France, mais certains centres pratiquent la radiothérapie. De plus, les contraintes liées à l’utilisation de la chimiothérapie, déjà très importantes chez les petits animaux, rendent réglementairement compliquée cette technique dans l’Hexagone. De manière pragmatique, il est à l’heure actuelle envisageable de recourir aux traitements locaux tels que la chimiothérapie intralésionnelle, l’électrochimiothérapie et la radiothérapie pour les formes localisées.

Une survie moyenne de 60 jours (entre 2 et 650 jours) est rapportée chez les chevaux atteints de lymphome digestif, tous traitements confondus [1, 18]. Cependant, ces thérapies restent palliatives. Dans le cas présenté, l’état avancé de la maladie associée à une dégradation rapide de l’état général de la jument ont motivé son euthanasie, sans tentative thérapeutique, pour des raisons éthiques. En médecine humaine, chez les patients atteints de lymphome à grandes granulations au stade leucémique, le constat d’une organomégalie, d’un nombre élevé de grands lymphocytes granuleux et d’une infiltration massive de la moelle osseuse est associé à un pronostic très sombre, car ces cas sont réfractaires à tout traitement [9]. Le lymphome à lymphocytes granuleux est associé à un très mauvais pronostic chez le chat également, avec une médiane de survie de 21 jours [3].

Un traitement immunosuppresseur par corticothérapie (prednisolone à la dose de 0,5 à 2 mg/kg per os toutes les 12 à 24 heures, ou dexaméthasone à raison de 0,05 à 0,16 mg/kg par voie intraveineuse ou per os toutes les 24 heures) constitue une option accessible, mais souvent décevante [11, 15]. Étant donné les effets secondaires associés aux corticostéroïdes, le recours à d’autres molécules immunosuppressives peut être envisagé, comme l’azathioprine (à la posologie de 2 à 5 mg/kg per os toutes les 24 heures en dose de charge, puis toutes les 48 heures), reconnue sûre d’emploi en médecine équine, mais à l’efficacité moindre en raison de sa faible biodisponibilité par voie orale (1 à 7 %) [10]. Lorsque cela est possible, une résection chirurgicale complète offre un meilleur pronostic, qui reste toutefois très réservé à sombre [18].

Sur quelques cas de forme cutanée, la radiothérapie a montré de bons résultats, sans récidive à moyen terme, avec peu d’effets indésirables. Son coût, ainsi que le recours à l’anesthésie générale sont plus facilement acceptés par les propriétaires lorsque les animaux sont jeunes et destinés à une activité sportive, limitant ainsi la visibilité des thérapies invasives chez les animaux plus âgés [6]. De la même façon, dans une étude chez 15 chevaux, les résultats sont encourageants avec la chimiothérapie (plus ou moins combinée à la corticothérapie) pour les formes cutanées et limitées, dans une moindre mesure pour les formes multicentriques et digestives [6]. Les animaux présentent néanmoins un certain nombre d’effets secondaires (lymphopénie, hypersensibilité, etc.) et la survie moyenne est de 7 mois [11].

Conclusion

Bien que les outils diagnostiques à la disposition du praticien se multiplient, le cas présenté souligne l’importance des examens complémentaires de routine, tels que le bilan hémato-biochimique associé à la lecture du frottis sanguin qui a montré la présence de lymphocytes atypiques. L’échographie abdominale et thoracique constitue un examen d’imagerie non invasif relativement facile à mettre en œuvre et pouvant fournir des informations pertinentes à mettre en corrélation avec les autres éléments cliniques et de biologie médicale. L’histopathologie permet d’établir un diagnostic de certitude et de caractériser le type tumoral grâce à l’immunohistochimie, comme dans le cas de cette jument qui présentait une forme originale de lymphome digestif de haut grade au stade leucémique. Aujourd’hui, cette affection reste associée à un pronostic sombre, sans traitement curatif définitif en France pour les formes généralisées.

Références

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Résumé/Summary

Un lymphome digestif de haut grade au stade leucémique est diagnostiqué chez une jument frison âgée de 13 ans dans un contexte d’amaigrissement chronique. La mise en évidence de l’affection repose sur le recueil des commémoratifs détaillés, ainsi que sur une démarche diagnostique classique mais rigoureuse. Outre la biochimie, l’échographie thoracique et abdominale, la gastroscopie et les biopsies duodénale et rectale, une numération et formule sanguine ainsi que la lecture du frottis sanguin se sont révélées déterminantes dans le cas présenté.

Mots clés

Lymphome, leucémie, amaigrissement, cancérologie, cheval.

High-grade digestive granular lymphocytes lymphoma at leukaemic stage in a Friesian mare

A 13-year-old Friesian mare was diagnosed with high-grade digestive lymphoma at leukemic stage in the context of chronic wasting. The identification of the disease was based on a detailed history, but also on a classical but rigorous diagnostic approach. In addition to biochemistry, thoracic and abdominal ultrasound, gastroscopy and duodenal and rectal biopsies, the blood count and the blood smear were decisive in this case.

Keywords

Lymphoma, leukaemia, wasting, neoplasia, horse.

Éléments à retenir

  • Le lymphome est la tumeur hématopoïétique la plus fréquente chez le cheval. Il peut survenir à tout âge et représente entre 1 et 3 % de l’ensemble des tumeurs équines.

  • La symptomatologie n’est pas spécifique. Les chevaux atteints présentent néanmoins un tableau clinique le plus souvent similaire, avec un amaigrissement, une apathie, une anorexie et une fièvre intermittente.

  • La démarche diagnostique doit se rapprocher de celle appliquée à un amaigrissement chronique chez le cheval. Elle passe notamment par la mise en œuvre d’examens complémentaires comme des analyses hématologiques et biochimiques, une palpation transrectale et une échographie thoracique et abdominale.

  • (1) CD3 (clone 2GV6, anticorps monoclonal de souris, DakoCytomation), granzyme B (anticorps polyclonal de lapin, Spring), CD20 (anticorps polyclonal de lapin, Invitrogen), Ki67 (clone MiB-1, anticorps monoclonal de souris, DakoCytomation).
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