Diagnostic et traitement de l’infertilité chez la chienne - Le Point Vétérinaire n° 266 du 01/06/2006
Le Point Vétérinaire n° 266 du 01/06/2006

REPRODUCTION CANINE

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CONDUITE À TENIR

Auteur(s) : Anne Thébault

Fonctions : Brécihan
35290 Saint-Onen-La-Chapelle

Les traitements de l’infertilité de la chienne ne sont pas anodins. Seule une démarche rigoureuse permet de déterminer sa cause et de choisir une thérapeutique adaptée.

Si l’infécondité correspond à une absence, volontaire ou involontaire, de conception, l’infertilité se définit comme une incapacité à concevoir (si l’infertilité est définitive, le terme employé est stérilité). Pendant longtemps, les infertilités ont été attribuées à des facteurs infectieux, puis à des désordres nutritionnels. En réalité, de nombreux facteurs interviennent : génétiques, endocriniens, infectieux, psychiques, etc. Cependant, dans 50 à 80 % des cas, l’infertilité est due à un échec de la saillie (mauvaise détection de la période de fécondité en particulier) et dans 10 à 30 % des cas, du mâle.

Les causes d’infertilité chez les chiennes étant nombreuses, une conduite diagnostique rigoureuse est nécessaire pour en déterminer l’origine.

Première étape : recueil des commémoratifs

Le recueil des commémoratifs permet de recueillir des renseignements sur l’âge de la femelle lors des premières chaleurs, leur durée et leur régularité.

Le déroulement des gestations antérieures (de la saillie à l’allaitement) est également intéressant, ainsi que l’existence d’éventuels traitements hormonaux. Il est aussi important de se renseigner sur le moment où est établi le diagnostic de gestation. Il doit être le plus précoce possible et répété lors de suspicion de résorption fœtale.

Le recueil des commémoratifs permet enfin de vérifier les antécédents pathologiques de la chienne, en particulier l’existence de cystites ou de vaginites (fréquence, mode de traitement et réponse au traitement).

Il est en outre indispensable d’observer la saillie pour être sûr qu’elle se déroule convenablement.

Deuxième étape : examen clinique de la femelle infertile

• L’examen clinique comporte au minimum un examen général et un examen détaillé de l’appareil génital. Idéalement, il est réalisé en période d’anœstrus.

L’examen général permet d’évaluer la température, l’embonpoint et le dynamisme de l’animal, la couleur des muqueuses, l’état de la peau, l’appétit, la soif, l’aspect des urines et des selles. La présence de toute tare héréditaire doit conduire à exclure la femelle de la reproduction.

L’examen de l’appareil génital comprend :

- une palpation transabdominale de l’utérus ;

- une inspection de la vulve (taille, forme, position, existence d’écoulements, etc.) ;

- une palpation/inspection du vestibule et du vagin à l’aide d’un vaginoscope (forme et volume du vagin, couleur et texture de la muqueuse, présence ou non d’écoulements, etc.) et d’un doigt ganté ;

- une échographie de l’utérus et des ovaires (suspicion de kystes, de néoplasies).

• Lors de l’examen de l’appareil génital, la persistance plus ou moins complète de l’hymen est en particulier recherchée, ou l’existence de brides charnues ou d’un anneau entre le vestibule et le vagin, à l’origine d’une étroitesse de l’organe empêchant toute pénétration. Cette anomalie est généralement asymptomatique, sauf lors de cloisonnement complet du vagin qui entraîne une accumulation des sécrétions génitales, avec un risque infectieux élevé. Ces cloisons doivent être enlevées le plus tôt possible chez les chiennes destinées à la reproduction.

D’autres chiennes présentent une hypoplasie des voies génitales (absence ou faible développement d’un ou de plusieurs segments de l’appareil génital).

Au moment des chaleurs, sous l’effet des œstrogènes, une ptose vaginale (hyperplasie de la muqueuse) peut rendre impossible toute pénétration. En général, le vagin se remet en place après les chaleurs et la mise bas n’est pas perturbée. Certaines chiennes de race présentent une prédisposition particulière aux prolapsus vaginaux ; il convient donc d’éviter de faire reproduire ces chiennes.

Les états d’hermaphrodisme vrai ou de pseudo-hermaphrodisme sont difficiles à mettre en évidence par un simple examen clinique. Ils peuvent être soupçonnés en présence d’un clitoris péniforme volumineux (PHOTO 1). Ils sont confirmés par laparoscopie ou par l’établissement d’un caryotype.

Troisième étape : examens complémentaires

Plusieurs examens complémentaires sont envisageables. Deux examens sont indispensables : les frottis vaginaux et le dosage du taux plasmatique périphérique de progestérone. Tous les examens ne sont pas réalisés de façon systématique : le recueil des commémoratifs permet d’orienter le diagnostic et de cibler les examens complémentaires.

• Les frottis vaginaux (prélèvement au niveau de la muqueuse du vagin) ont pour but d’identifier la phase du cycle sexuel (PHOTOS 2 ET 3) et de mettre en évidence des troubles infectieux et/ou inflammatoires (présence de cellules endométriales, globules blancs dégénérés, etc.).

• Le dosage du taux plasmatique périphérique de la progestérone permet de savoir si la chienne a, ou non, ovulé lors de ses dernières chaleurs et si le corps jaune s’est maintenu. Il existe dans le commerce des kits de dosage, faciles d’emploi mais semi-quantitatifs.

• Des prélèvements vaginaux permettent une recherche bactériologique et éventuellement d’établir un antibiogramme. Les infections génitales sont généralement dues à des streptocoques hémolytiques, Haemophilus canis, Pseudomonas, Proteus, des mycoplasmes et des uréaplasmes. Ces espèces bactériennes étant physiologiquement présentes dans les voies génitales, les prélèvements et les cultures ne sont significatifs que si l’espèce bactérienne est découverte en très grand nombre et en culture presque pure.

• Une analyse cytologique, bactériologique et éventuellement biochimique d’urine est réalisée, de préférence après une cystosynthèse plutôt que par cathétérisme pour ne pas introduire dans la vessie des éléments infectieux contenus dans le vestibule. L’analyse d’urine permet de s’assurer de l’origine d’un écoulement (génital ou urinaire).

• Un bilan hormonal (testostérone, thyroxine sérique, cortisol, prolactine) permet la mise en évidence d’un déséquilibre endocrinien ou d’une intersexualité.

• L’exploration fonctionnelle du rein et du foie est utile car le foie participe au métabolisme des stéroïdes sexuels et synthétise les protéines transporteuses ; le rein concourt à l’élimination des hormones.

• Une numération-formule sanguine et une recherche sérologique (brucellose/herpèsvirose) peuvent être effectuées. Ces examens permettent d’évaluer l’état de santé de la chienne et de mettre en évidence une infection généralisée ou localisée à l’appareil génital.

Quatrième étape : traiter la cause de l’infertilité

Le choix de la thérapeutique est important : mal adapté, le traitement risque, au mieux, d’être sans effet, et, au pire, d’aggraver l’infertilité.

1. Premier cas : la femelle présente des cycles sexuels normaux

Il convient de vérifier la bonne conduite de la reproduction et la fertilité du mâle (voir les ENCADRÉS “Une bonne gestion de la saillie” et “Et si l’infertilité provient du mâle ?”). Si tout est normal, un dosage de la progestérone est réalisé en fin de chaleurs.

Taux de progestérone supérieur à 10 ng/ml : l’ovulation a bien lieu

• L’anomalie peut être d’origine anatomique (hypoplasie génitale, persistance de l’hymen, lésions du vestibule ou du vagin), un traitement chirurgical permet alors de corriger la situation.

• Une infection de l’appareil génital postérieur, à l’origine d’une mortalité embryonnaire précoce, est difficile à mettre en évidence, les bactéries isolées chez les chiennes infertiles étant généralement les mêmes que chez les chiennes fertiles. Le traitement repose sur une antibiothérapie avec des antibiotiques non embryotoxiques (tétracyclines, chloramphénicol, érythromycine, ampicilline) pendant dix à quatorze jours, éventuellement associée à des irrigations vaginales (solution à 1 % de polyvidone iodée). La prévention des infections requiert un traitement correct des cystites et des vaginites, et une bonne hygiène au moment de la saillie et de la mise bas. Les virus (herpèsvirus notamment) sont responsables de mortinatalités élevées, mais ne semblent pas en cause dans l’infertilité de la chienne.

• La brucellose canine, responsable d’une infection générale à tropisme génital, est très répandue en Amérique du Nord, mais plus rare en France (une dizaine de cas recensés).

• Un léger hypocorticisme ou une hypothyroïdie (bien qu’ils se traduisent plus souvent par une absence totale de cycle) peuvent expliquer une infertilité alors que tout paraît normal. L’insuffisance thyroïdienne est facilement traitée alors que le dysfonctionnement surrénalien est plus difficile à corriger.

• La cause de l’infertilité peut également être psychique (refus du mâle par la femelle) ou physique (chienne trop agitée, qui risque alors de blesser le pénis du mâle en érection, ou mâle trop lourd pour la femelle) ; la solution est la réalisation d’une insémination artificielle.

Taux de progestérone inférieur à 10 ng/ml

L’ovulation n’a pas eu lieu ou elle n’a pas été suivie de l’équilibre hormonal indispensable à la gestation.

Un taux de progestérone bas signe une insuffisance lutéale. Celle-ci peut survenir entre la 2e et la 5e semaine de gestation (défaut de développement du corps jaune gestatif) ou entre la 6e et la 7e semaine (régression prématurée du corps jaune), ce qui entraîne des avortements embryonnaires précoces. La déficience des corps jaunes peut être suppléée en administrant des progestagènes (5 à 25 mg de progestérone administrés par voie intramusculaire, deux fois par semaine, de la 2e à la 8e semaine de gestation). Un contrôle hebdomadaire de la chienne est nécessaire, car les risques de pyomètre lors d’un tel traitement sont élevés (la moitié des chiennes traitées).

2. Deuxième cas : les cycles sexuels ne sont pas normaux

Interœstrus court

• Premier cas : la durée des chaleurs est normale.

L’interœstrus est normalement de cinq à huit mois. Il existe toutefois des variations selon les races : il est plus court chez le berger allemand, plus long chez le basenji d’Afrique ou le laïka russe. Si les cycles sont réguliers, la fertilité n’est pas affectée.

En revanche, une chienne âgée de plus de deux ans et demi qui présente un cycle très court (moins de quatre mois) ou dont le cycle est raccourci par rapport aux précédents doit être examinée. L’attention est alors portée sur les périodes d’œstrus (acceptation du mâle), les frottis vaginaux (connaissance de la durée de chaque phase du cycle) et le dosage de la progestérone après l’œstrus (pour savoir si l’ovulation a eu lieu et si les corps jaunes se sont maintenus).

Deux cas sont possibles :

- absence d’ovulation et/ou insuffisance lutéale.

Les chaleurs sont normales, en deux phases (pro-œstrus et œstrus), mais les corps jaunes ne se développent pas ou disparaissent prématurément. L’administration de 500 à 1 000 UI d’hCG en début d’œstrus, répétée éventuellement une ou deux fois à quarante-huit heures d’intervalle, peut donner quelques résultats, mais permet rarement une gestation. L’administration d’un progestagène (acétate de mégestrol(1)) pendant quatre à six semaines peut simuler une phase progestative et régulariser le cycle. La chienne est placée sous surveillance étroite pendant ce traitement : température, écoulements génitaux, radiographie ou échographie de l’utérus ;

- pseudo-chaleurs. Les jeunes chiennes peuvent présenter plusieurs périodes de chaleurs brèves, accompagnées ou non d’ovulation, qui se produisent à deux ou trois reprises et à intervalles rapprochés (une semaine à deux mois). Ces manifestations n’influent que sur la fertilité immédiate et ne mettent pas en cause la fertilité ultérieure. Elles n’exigent pas de traitement, mais un suivi.

• Deuxième cas : la durée des chaleurs est allongée (hyperœstrie).

Pour préciser le diagnostic, des dosages des taux d’œstradiol et de progestérone sont répétés à quelques jours d’intervalle :

- une concentration en œstradiol élevée et une concentration en progestérone oscillante traduisent l’existence de tumeurs ovariennes. L’ovariectomie uni- ou bilatérale est la solution de choix ;

- une concentration en œstradiol élevée et une concentration en progestérone basse signent l’existence de kystes ovariens. Ils régressent spontanément en un à trois mois ; l’injection répétée de 750 à 1 500 UI d’hCG permet une lutéinisation des kystes et leur disparition en une à deux semaines. L’utilisation de GnRH/gonadolibérine ne donne pas de résultat satisfaisant. Il est également possible de réaliser une ponction-aspiration du liquide folliculaire sous contrôle échographique. Cette technique donne de très bons résultats ;

- des concentrations en œstradiol et en progestérone basses traduisent une inflammation vaginale sans rapport avec les ovaires. Un traitement local (médical ou chirurgical) s’impose.

Absence de cycle (anœstrus) ou interœsterus long (supérieur à 8 mois)

Le premier point à considérer est l’âge de la chienne. La puberté apparaît généralement entre l’âge de huit et douze mois, mais dans les très grandes races, elle ne survient parfois qu’à l’âge de deux ans. Il convient de ne pas confondre puberté et aptitude à la reproduction : le problème d’infertilité ne doit pas être pris en considération avant les deuxièmes chaleurs ou l’âge correspondant (18 à 24 mois selon la race). De la même façon, une chienne âgée peut présenter, de façon non pathologique, des cycles plus longs.

Il peut s’agir d’impubérisme (la chienne n’a jamais manifesté de signes cliniques d’œstrus), d’anœstrus vrai (la chienne a déjà eu une ou plusieurs périodes de chaleurs, mais ne présente plus d’activité cyclique) ou d’un pseudo-anœstrus.

• Lors d’impubérisme, le recueil des commémoratifs permet souvent de trouver son origine : administration de corticoïdes ou d’anabolisants, utilisation de certains antifongiques (kétoconazole ou griséofulvine) pour le traitement des mycoses cutanées, ou maladies générales graves (parvovirose, maladie de Carré, gastro-entérite, etc.) qui freinent la croissance du chiot. Le traitement consiste alors à attendre l’élimination du médicament ou la fin de la convalescence (trois à six mois en général). Il convient également d’envisager une anovarie (absence d’ovaire, très rare) ou un état d’intersexualité (pseudo-hermaphrodisme par exemple), qui pourront être confirmées par une laparotomie exploratrice, des dosages hormonaux et/ou l’établissement du caryotype.

• L’anœstrus vrai peut être d’origine endocrinienne. Un test mixte cortisol-thyroxine met en évidence un hypocorticisme ou une hypothyroïdie à l’origine d’une insuffisance ovarienne ; le traitement adapté fait apparaître les chaleurs en quelques mois. Un hypercorticisme a les mêmes conséquences sur la fertilité. Les corticoïdes en excès proviennent des glandes surrénales (maladie de Cushing) ou sont d’origine iatrogène.

Un corps jaune persistant qui sécrète de la progestérone peut également être à l’origine d’un anœstrus anormalement prolongé. Le diagnostic est fondé sur la mise en évidence d’une sécrétion durable de progestérone associée à la présence d’une structure kystique au niveau de l’ovaire, visible à l’échographie. Le traitement consiste à lyser le corps jaune à l’aide de prostaglandines selon le même protocole que pour traiter un pyomètre ou provoquer un avortement dans la deuxième moitié de la gestation (cloprosténol, 2,5 µg/kg/jour pendant trois jours, ou dinoprost, 250 µg/kg/jour pendant quatre jours). Les résultats obtenus sont variables. Les effets secondaires (vomissements) étant marqués, certains auteurs préfèrent conseiller un traitement chirurgical (retrait du corps jaune sans toucher à l’ovaire).

L’origine peut aussi être iatrogène, comme dans le cas de l’impubérisme : prévention de l’œstrus chez la chienne adulte avec des progestagènes, administration d’antifongiques, etc.

L’absence totale de cycle peut être simplement due à l’ovariectomie de la femelle (rechercher des traces de cicatrice).

• Le pseudo-anœstrus correspond :

- à des chaleurs silencieuses qu’il convient de vérifier par un dosage de progestérone. Les mâles détectent en général les chaleurs silencieuses ;

- à des chaleurs sans perte de sang (malformations empêchant l’écoulement, hypoplasie vulvaire ou origine idiopathique) qu’il convient de vérifier à l’aide d’un vaginoscope ;

- à un interœstrus très long, à un manque de surveillance et d’observation des chaleurs ou à de mauvaises conditions d’élevage (éclairage, concentration animale) qui seront appréciés lors du recueil des commémoratifs ;

- à une maladie organique ou à un mauvais état d’entretien (maigreur, parasitisme massif) diagnostiqués lors de l’examen clinique.

Lorsque toutes les causes primaires d’anœstrus ont été envisagées, il est possible de tenter de provoquer, avec beaucoup de précautions, l’apparition des chaleurs (voir l’ENCADRÉ “Protocoles d’induction de l’œstrus”).

Le suivi des chiennes traitées pour des problèmes de reproduction est essentiel. D’une part, en raison de la valeur accordée à ces chiennes et à leur (éventuelle) descendance et, d’autre part, en raison des risques liés à l’emploi thérapeutique des hormones. L’hyperplasie glandulo-kystique et le pyomètre sont les deux complications les plus fréquentes. L’avenir thérapeutique réside probablement dans l’utilisation des analogues de la GnRH et des molécules à activité anti-prolactinique.

  • (1) Médicament à usage humain.

Une bonne gestion de la saillie

→ L’infertilité de la chienne réside parfois dans une mauvaise gestion de la saillie (ou de l’insémination). Pour être fécondée, la chienne doit être saillie entre 48 et 72 à 96 heures après l’ovulation. Contrairement à des croyances tenaces, toutes les chiennes n’ovulent pas à la même période des chaleurs et le meilleur moment pour la saillie ne se situe pas systématiquement dix à douze jours après l’apparition des écoulements sanguins. Un suivi par frottis vaginaux et dosage de progestérone est donc indispensable pour présenter la chienne « au bon moment ».

→ Sur le frottis vaginal au moment de l’œstrus, les cellules sont nombreuses, superficielles, kératinisées, acidophiles, « en grappe ». L’œstrus dure environ dix jours. L’ovulation se produit trois à cinq jours après le début de l’œstrus. L’existence d’un frottis de métœstrus est presque toujours le signe que l’ovulation s’est produite quatre jours auparavant. Attention cependant, car l’œstrus est une composante comportementale, certaines chiennes peuvent ainsi présenter une bonne kératinisation du frottis alors que la chienne refuse la saillie.

→ L’évolution de la progestéronémie est plus précise : le taux de progestérone est de 5 ng/ml au moment de l’ovulation et atteint, deux à trois jours plustard, aumomentdu métœstrus, une valeur égale ou supérieure à 15 ng/ml. Il est généralement admis que la chienne peut être saillie 48 à 72 heures après un dosage de progestérone supérieur à 10 ng/ml, puis une deuxième fois 48 heures plus tard. Bien souvent, la saillie a lieu trop tôt (frottis de pro-œstrus et progestéronémie inférieure à 5 ng/ml) ou trop tard (frottis de métœstrus et progestéronémie supérieure à 30 ng/ml).

Et si l’infertilité provient du mâle ?

Si les examens réalisés chez la femelle se révèlent normaux, il convient de s’interroger sur la fertilité du mâle. Plusieurs points sont à aborder :

→ La qualité du sperme : un examen de sperme est rapide et peu coûteux à réaliser.

→ L’existence de malformations anatomiques peuvent compromettre la saillie : certains mâles ont un pénis trop étroit, empêchant la coaptation correcte des partenaires ; les animaux ne restent pas collés pendant le coït, ce qui réduit les chances de fécondation. Il est possible de recourir dans ce cas à l’insémination artificielle ou de soulever la femelle par les pattes postérieures pendant une dizaine de minutes pour que la semence atteigne, par gravité, le col utérin. Un frottis réalisé quelques minutes après la saillie indique si l’éjaculation a été complète, par la présence de spermatozoïdes ; mais il ne renseigne pas sur la qualité de l’éjaculat (numération, morphologie, mobilité des spermatozoïdes).

→ Le comportement du mâle : étalon trop jeune ou inhibé, femelle dominante, refus de la partenaire, etc. Ce comportement motive un recours à l’insémination artificielle ; il arrive qu’après le prélèvement de sperme, le chien parvienne à saillir de façon naturelle.

À lire également

- Hamelin A. Infertilité canine : connaître les principales causes infectieuses. La Dépêche Vétérinaire. 2002;711:13.

- Masson L. La précision de l’ovulation conditionne la saillie. Semaine Vét. 2004;1158:16.

- Neveux B. De la sélection des reproducteurs à la maîtrise de la reproduction chez la chienne. Semaine Vét. 1997;846:16.

- Neveux M. Des dysendocrinies au traitement de l’infertilité. Semaine Vét. 1997;850:18.

Protocoles d’induction de l’œstrus

→ Quand toutes les causes extra-gonadiques d’infertilité ont été éliminées, le praticien peut tenter de déclencher l’œstrus et de restaurer ainsi la fonction de reproduction. Les résultats des protocoles d’induction sont améliorés par la mise en place d’un suivi de l’ovulation (frottis vaginaux et dosage de progestérone).

→ Utilisation de eCG (equine chorionic gonadotropin) et d’hCG (human chorionic gonadotropin).

La plupart des protocoles sont fondés sur l’utilisation d’eCG (20 à 500 UI/kg/jour par voie sous-cutanée ou intramusculaire) pendant huit à dix jours, suivie d’une injection unique d’hCG (500 UI par voie intra-musculaire). Les premiers signes d’œstrus sont observés dix à quinze jours après le début du traitement. Les concentrations d’œstradiol atteintes chez les chiennes ainsi traitées sont excessivement élevées, ce qui entraîne un risque de complications majeures (thrombocytopénie, avortement et pyomètre).

Ces protocoles, faciles à utiliser en clientèle canine, donnent des résultats décevants. L’induction des chaleurs n’est observée que dans 50 à 60 % des cas et le pourcentage de gestations obtenues est faible (de 20 à 30 %).

→ Utilisation de FSH (Follicle Stimulating Hormon).

Les protocoles utilisant la FSH seule, ou en association avec le diéthylstilbestrol, donnent des résultats décevants chez la chienne. En outre, la loi française interdit l’utilisation du diéthyl-stilbœstrol (DES).

→ Utilisation de la GnRH (gonadotropin releasing hormon) ou d’analogues de la GnRH.

L’administration de GnRH ou d’un agoniste n’est efficace que si l’axe hypophyse-ovaires fonctionne correctement, car la GnRH stimule directement la sécrétion des hormones hypophysaires. L’utilisation d’implant de GnRH donne des résultats satisfaisants, mais ces implants ne sont pas commercialisés en France.

→ Utilisation d’inhibiteurs de la prolactine (bromocriptine, métergoline, cabergoline).

Les protocoles utilisés reposent sur les propriétés particulières de la prolactine sur le mécanisme de régulation du cycle de la chienne. La cabergoline en particulier est parfaitement utilisable en clientèle canine : 5 µg/kg/j (soit 0,1 ml/kg de Galastop®) en dehors des repas pendant trois semaines. Le traitement est interrompu dès qu’apparaissent les premiers signes cliniques de chaleurs (œdème vulvaire et pertes sanguines).

Congrès

a - Fontbonne A. Suivi de chaleurs et troubles de gestation : approche diagnostique en cas de troubles de la reproduction et thérapeutiques. Proc. Congrès annuel CNVSPA, Lyon, 6 au 8 décembre 1996:564-567.

  • 1 ­ Badinand F, Silliart B. Conduite à tenir devant une chienne infertile. In: Encyclopédie vétérinaire. Pathologie de la reproduction. Elsevier eds, Paris. 1993;reproduction 1800:12pp.
  • 2 - Bertrand M. Psychisme et infertilité dans l’espèce canine. Prat. Med. Chir. Anim. Comp. 1988;3:231-238.
  • 3 - Buff S. Protocoles d’induction de l’œstrus chez la chienne. Point Vét. 2001;32(212):16-21.
  • 4 - Cain JL. A logical approach to infertility in the bitch. Vet. Clin. North Am. Small Anim. Pract. 2001;31(2):237-245.
  • 5 - Collectif sous la direction de S. Petit. Dictionnaire des Médicaments Vétérinaires. 12e édition. Ed. Point Vétérinaire, Maisons-Alfort. 2003;1760pp.
  • 6 - Fontbonne A, Buff S, Garnier F. Données récentes en physiologie et endocrinologie sexuelles dans l’espèce canine. Point Vét. 2000;31(209):395-401.
  • 7 - Gehring H, Arnold S. Appareil génital femelle. In: Niemand HG, Suter PF. Pratique de la clinique canine. Ed. Vigot, Paris. 1992:604-631.
  • 8 - Grandjean D, Pierson P et coll. Guide pratique des maladies en élevage canin. Ed. Aniwa, Paris. 2001:333pp.
  • 9 - Grundy SA, Feldman E, Davidson A. Evaluation of infertility in the bitch. Clin. Tech. Small Anim. Pract. 2002;17(3):108-115.
  • 10 - Moraillon R, Legeay Y. Dictionnaire pratique de thérapeutique canine et féline. 5e édition. Ed. Masson, Paris. 2004:628pp.
  • 11 - Neveux M. Les frottis vaginaux chez la chienne. Point Vét. 1999;30(202):557-564.
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