Hydatidose et Echinococcus granulosus : nouveaux éléments épidémiologiques

Aucune donnée nationale sur la présence d’Echinococcus granulosus n’a été disponible pendant 20 ans alors que ce parasite est historiquement présent en France. L’hydatidose ou échinococcose kystique est une zoonose parasitaire grave, causée par le stade larvaire des cinq espèces distinguées dans ce groupe baptisé globalement E. Granulosus sensu lato (au sens large)⁽¹⁾.

En raison de sa large répartition géographique, il constitue une préoccupation de santé publique mondiale, engendrant d’énormes coûts également en santé animale. L’Organisation mondiale de la santé (OMS) et l’Organisation des Nations unies pour l’alimentation et l’agriculture (Food and Agriculture Organization, FAO) ont classé ce parasite au deuxième rang parmi les dix transmis par les aliments et ayant un impact global important [³]. Il se trouve devant Toxoplasma gondii, responsable de la toxoplasmose congénitale, plus connu du grand public.

COMMENT SURVEILLER E. GRANULOSUS ?

La surveillance d’E. granulosus chez l’animal est classiquement réalisée lors de l’inspection sanitaire des animaux de rente à l’abattoir. Le diagnostic est réalisé par l’observation de kystes hydatiques (larves parasitaires enkystées) sur les viscères, principalement le foie et les poumons. L’échinococcose kystique se caractérise par des vésicules opaques blanches à paroi ferme, nettement globuleuses renfermant un liquide sous pression. La confusion macroscopique est courante en abattoir avec des kystes dus à d’autres espèces du genre Taenia, notamment T. hydatigena⁽¹⁾.

QUELLES DIFFICULTÉS POUR IDENTIFIER E. GRANULOSUS CHEZ LE CHIEN ?

Si le diagnostic d’E. granulosus chez les hôtes définitifs, notamment chez le chien, est également réalisable, l’accès aux prélèvements se révèle beaucoup plus difficile. Cela nécessite soit l’observation macroscopique du stade adulte du parasite dans les intestins, soit l’identification moléculaire de ses œufs présents dans les fèces. La mise en œuvre de l’analyse sur les intestins n’est possible que sur animal mort. L’interprétation des résultats obtenus par des analyses sur les fèces est délicate. Cela est lié au cycle du parasite : période prépatente d’environ 35 jours sans excrétion d’œufs, puis excrétion non continue des œufs dans les fèces, et œufs non différenciables morphologiquement entre les échinocoques et Taenia. Il existe aussi des raisons techniques, avec la présence d’inhibiteurs de PCR (polymerase chain reaction) dans les fèces.

POURQUOI UN PLAN DE SURVEILLANCE DU PARASITE ?

Historiquement, E. granulosus était présent à travers toute la France. Les foyers majeurs étaient localisés dans les Pyrénées, les Alpes et en Corse, cela ayant été confirmé par une enquête nationale en 1989. Le niveau de prévalence global était évalué inférieur à 0,5 % chez les différentes espèces d’animaux de rente [⁵]. Quelques rares études régionales ont été effectuées par la suite, mais aucune déclaration obligatoire n’est enregistrée en abattoir. En l’absence de donnée récente sur la présence du parasite en France, aucun cas animal n’était déclaré annuellement à l’autorité européenne de sécurité alimentaire (European Food Safety Authority, EFSA) alors que la France restait considérée comme endémique.

En 2009-2010, le Laboratoire national de référence (LNR) pour Echinococcus spp. (Anses Nancy) a entrepris un premier travail d’actualisation sur une partie du territoire, via une enquête de 1 an dans les abattoirs de dix départements du sud de la France et en Corse. Le parasite a été confirmé présent :

– chez les bovins en Haute-Savoie et dans l’Hérault ;

– chez les ovins dans les Alpes-de-Haute-Provence. Les prévalences constatées étaient près de 100 fois inférieures à celles décrites 20 ans auparavant dans le Sud ;

– en Corse, le parasite a été identifié chez 5,4 % des porcs présentés à l’abattoir [⁶, ⁷].

La caractérisation moléculaire du parasite en France a pu être réalisée pour la première fois, aboutissant à l’identification d’E. granulosus sensu stricto chez les ovins et bovins et d’E. canadensis (G6/7) chez les porcs en Corse. En 2012, la Direction générale de l’alimentation (DGAL) a donc décidé d’un plan de surveillance nationale de la contamination par E. granulosus des viscères d’animaux de boucherie. Coordonné par le LNR, il visait à obtenir une vision globale et actualisée de la situation épidémiologique française. Et dans l’ensemble des abattoirs français, tous kystes sur foie et/ou poumons chez les ovins, les bovins, les porcins, les caprins et les équins devaient être prélevés et envoyés au LNR. Leur fertilité a été évaluée au laboratoire par l’observation des protoscolex. Une extraction d’acide désoxyribonucléique (ADN) à partir de la membrane kystique a été réalisée pour chaque échantillon afin de réaliser un diagnostic moléculaire par PCR.

QUELLE A ÉTÉ LA POPULATION POUR LE PLAN ?

De janvier à décembre 2012, 94 abattoirs répartis dans 57 départements ont fait parvenir au moins un kyste, permettant la collecte au total de 1 237 échantillons correspondant à 1 196 animaux toutes espèces confondues : 71 % de bovins, 20 % d’ovins, 8 % de porcins. Les caprins étaient faiblement représentés (moins de 1 %) et aucun échantillon n’a été enregistré pour les équidés (^{figure 1}). Après diagnostic, 14 % des kystes envoyés étaient des lésions liées à une infection par E. granulosus sensu lato. Les autres lésions étaient dues à d’autres parasites (T. hydatigena, T. ovis, Fasciola hepatica) ou présumées associées à des infections bactériennes.

QUELLES SONT LES CONCLUSIONS PAR ESPÈCE HÔTE ?

E. granulosus sensu stricto a été identifié essentiellement chez les ovins (66 cas) et les bovins (40 cas). Un seul et unique cas porcin a été observé. Cela donne une prévalence nationale en abattoir chez les ovins de 1,5 cas pour 100 000 et de 0,8 cas pour 100 000 chez les bovins.

Le faible taux de fertilité des kystes hydatiques constaté chez les bovins (5 %) confirme leur statut d’hôte accidentel pour cette espèce parasitaire. Les ovins (chez lesquels le taux de fertilité parasitaire est de 42 %) sont les hôtes intermédiaires responsables du maintien du cycle parasitaire. Cependant, la distribution spatiale des cas ovins (groupés dans le Sud-Est) est difficile à associer à la large distribution spatiale des cas bovins (^{figure 2}).

COMMENT EXPLIQUER LA DIFFICULTÉ À RELIER LES CAS OVINS ET BOVINS ?

La présence de cas bovins isolés pose la question des sources de l’infestation. A priori, des cycles chien-ovin présents à proximité sont à suspecter, mais ils n’ont pas été mis en évidence dans la présente étude.

Ce constat surprenant peut s’expliquer par un biais d’échantillonnage :

– pour les abattoirs non spécialisés ovins : une moins bonne détection des kystes chez les ovins ;

– pour les abattoirs où un grand nombre d’ovins sont abattus (Ouest et Sud-Ouest) : non-envoi d’échantillons. Ainsi, cinq départements abattant plus de 200 000 ovins par an n’ont pas envoyé d’échantillons.

L’autre hypothèse est un abattage d’ovins en dehors des structures d’abattoir officielles (cheptels de faible effectif). La localisation des élevages ovins retenue correspond aux adresses des propriétaires, donc ne représente pas obligatoirement le lieu de vie principal des animaux. Or, par exemple, plusieurs cheptels infectés, notamment ceux localisés en plaine de Crau, pratiquent la transhumance dans les Alpes pendant la période estivale. Cette conduite est caractérisée par un important brassage d’animaux d’origines départementales et régionales variées. Elle favorise la circulation du parasite, lors de la consommation de viscères par les chiens, notamment les chiens de berger [²].

QUELLE DÉCOUVERTE CHEZ LES BOVINS ?

Un cycle parasitaire spécifique chien-bovin a été identifié. Pour la première fois en France chez l’animal, E. ortleppi a été mis en évidence. Les kystes ont une localisation exclusivement pulmonaire avec un taux de fertilité extrêmement élevé (85 %). Les sept cas observés sont distribués en deux foyers, un dans le centre de la France qui s’étend sur 130 km et le second dans les Pyrénées sur près de 160 km. Le fait qu’au sein des zones de foyer certains élevages soient très proches confirme que le parasite se maintient localement par l’infestation régulière de chiens à partir des viscères de bovins. Les bovins infectés abattus officiellement ne pouvant pas contribuer à la dynamique du cycle en raison de la saisie des viscères contaminés, la source de l’infection canine peut s’expliquer par un déficit d’équarrissage, ou par un abattage en dehors des structures officielles, permettant au chien d’accéder dans les deux cas à des poumons infectés.

POURQUOI LA MISE EN ÉVIDENCE D’E. ORTLEPPI A-T-ELLE SURPRIS ?

Cette espèce était considérée comme en extinction en Europe. Seuls un cas bovin en Italie et un cas humain aux Pays-Bas ont été décrits depuis 1984. En 2011 et en 2012, le centre hospitalier universitaire (CHU) de Besançon a diagnostiqué les deux premiers cas humains français d’infestation par E. ortleppi alors que seulement huit cas humains avaient été décrits préalablement dans le monde [⁴]. Si la contamination était supposée d’origine autochtone pour les deux patients français, leurs localisations (Jura et Vendée) ne coïncident pas avec les deux foyers bovins décrits. Une surveillance en abattoir dans ces deux foyers a été poursuivie avec le soutien de la DGAL en 2013 et en 2014, mais sans identification de nouveau cas. La persistance de ce cycle reposant sur la disponibilité et la consommation de poumons infectés de bovins par les chiens intrigue dans le contexte d’abattage officiel. Elle nécessiterait de mener des investigations localement dans la perspective d’études épidémiologiques et de prévention du risque zoonotique.

QUELLES OBSERVATIONS CHEZ LE PORC ?

Une troisième espèce parasitaire du complexe E. granulosus sensu lato a été identifiée chez les porcs en Corse via le plan de surveillance : E. canadensis (G6/7), classique dans cette espèce. Si elle n’a pas été observée en France continentale, la prévalence abattoir régionale de 0,9 % décrite en Corse se trouve élevée. Ces résultats corroborent ceux obtenus en 2009-2010 sur l’île, où une prévalence de 5 % avait été enregistrée pour cette espèce, aussi bien chez les porcs que chez les sangliers [⁷]. Le niveau élevé de prévalence en Corse, comparé à celui observé en France continentale pour les autres espèces d’E. granulosus sensu lato, s’explique en partie par le type d’élevage en parcours libre, particulier à la Corse. À l’inverse, l’absence de cas porcins en France continentale (hormis un cas d’E. granulosus sensu stricto) peut s’expliquer par les pratiques d’élevage hors-sol très majoritairement employées ou l’utilisation d’enclos pour les élevages en plein air.

COMMENT ÉVOLUE LA PRÉSENCE DU PARASITE EN FRANCE

Les prévalences observées pour E. granulosus sensu lato en 2012 sont concordantes avec celles estimées en 2009-2010 :

– 4 cas pour 100 000 chez les ovins dans le Sud ;

– 3 cas pour 100 000 chez les bovins dans le Sud ;

– 5,4 % chez les porcs en Corse [⁶, ⁷].

Elles sont très inférieures à celles observées lors de la précédente

enquête nationale en 1989 :

– 130 fois moins chez les bovins ;

– 270 fois moins chez les ovins (sachant qu’en 1989, les ovins et les caprins étaient regroupés et aucun cas n’a été recensé chez les caprins, donc la diminution de la prévalence ovine pourrait être encore plus importante) ;

– 30 fois moins chez les porcins [⁵]. Cependant, aucune donnée porcine n’avait été obtenue en Corse en 1989. Il ne s’agissait donc que de cas en France continentale sans la possibilité de savoir si cela concernait E. granulosus sensu stricto et/ou E. canadensis (G6-7). Ces nettes diminutions des prévalences en France peuvent s’expliquer. L’amélioration de l’état sanitaire des élevages au cours des 20 dernières années a permis, de fait, des avancées dans la maîtrise de ce parasite en France.

ÉRADIQUER EST-IL ENVISAGEABLE ?

L’identification moléculaire systématique des espèces parasitaires concernées a permis de distinguer la persistance de trois cycles parasitaires différents d’E. granulosus sensu lato. Leurs importances respectives et leurs localisations géographiques sont diverses. En raison du niveau de prévalence relativement faible observé en France, une campagne d’éradication, même localement, ne semble pas appropriée. Dans des contextes épidémiologiques de très haute endémie (plus de 50 % chez les ovins), des campagnes fondées principalement sur la vermifugation des chiens et la saisie des viscères parasités ont parfois été menées avec succès dans les années 1950 à 1970 en milieu insulaire (Nouvelle-Zélande, Tasmanie, Islande, Chypre). Les échecs existent, en Sardaigne par exemple.

QUELS AXES DE LUTTE SONT PRIVILÉGIÉS ?

En France, l’axe principal de lutte est la prévention. Cela implique au préalable une diffusion d’informations et une sensibilisation des acteurs de la filière. Les progrès dans les connaissances sur les échinocoques sont désormais rendus plus accessibles au grand public en France via un bulletin en ligne [¹].

La saisie et l’élimination des viscères contaminés en abattoir (comme c’est le cas actuellement), mais aussi en cas d’abattage local à la ferme sont indispensables pour rompre le cycle parasitaire. La disponibilité de cadavres en attente d’équarrissage peut-elle aussi contribuer à maintenir le cycle parasitaire dès lors qu’ils sont accessibles aux chiens avant élimination ? Des délais prolongés de collecte accroissent le risque. Une action directe sur le parasite consiste à vermifuger régulièrement les chiens vivant à proximité des animaux de rente. Ces éléments apparaissent extrêmement importants d’autant que la persistance des cycles parasitaires semble être due en partie à des pratiques inadaptées d’abattage, couplées à une méconnaissance du cycle parasitaire et des conséquences zoonotiques potentielles.

Conclusion

La réalisation de ce plan de surveillance nationale d’E. granulosus à l’abattoir a constitué une première européenne en raison de la couverture totale du pays et du diagnostic moléculaire systématique. Afin de poursuivre la compréhension épidémiologique, l’acquisition de données concernant l’infestation des hôtes intermédiaires doit être poursuivie. Elle doit s’accompagner d’investigations concernant les hôtes définitifs impliqués dans le maintien des cycles : identifier les types de chiens infestés, les causes de leur infestation ou encore les modalités d’accès aux viscères contaminés. Déjà en Corse, l’analyse de fèces de 186 chiens de chasse a permis d’en identifier trois (1,6 %) infestés par E. canadensis G6/7, comme les suidés de l’île. La faible fréquence de vermifugation et un accès aux viscères ont été reconnus comme les raisons principales de l’infestation canine. La caractérisation des cycles parasitaires présents en France passe également par l’évaluation du rôle potentiel de la faune sauvage en tant qu’hôte intermédiaire et définitif. Le contexte écologique français laisse cependant supposer un rôle moindre par rapport aux hôtes domestiques.

Parallèlement à la surveillance chez l’animal menée par le LNR, l’identification moléculaire des cas humains opérée en France, non réalisée auparavant, devrait permettre de déterminer les liens épidémiologiques entre les cas humains et l’infestation chez l’animal, ainsi que l’évaluation de l’impact zoonotique réel d’E. granulosus en France.

• (1) Voir l’article “Echinococcus granulosus : révision taxonomique pour un ténia zoonotique” des mêmes auteurs, dans ce numéro.

Références

• 1. Anses. Echinote : bulletin d’information du LNR Echinococcus spp. Cinq bulletins consultables actuellement sur https://www.anses.fr/fr/content/bulletin-echinote.
• 2. Eckert J, Gemmell MA, Meslin FX et coll. WHO/OIE Manual on echinococcosis in humans and animals: a public health problem of global concern. Ed. OIE-OMS, Paris. 2001:286p.
• 3. Food and Agriculture Organization of the United Nations [en ligne]. FAO. "Top Ten" list of food-borne parasites released. New guidelines being developed to control parasites in food [consulté le 13 avril 2016]. Disponible sur : http://www.fao.org/news/story/en/item/237323/icode/
• 4. Grenouillet F, Umhang G, Arbez-Gindre F et coll. Echinococcus ortleppi infections in humans and cattle, France. Emerg. Infect. Dis. 2014;20 (12): 2100-2102.
• 5. Soule C, Fabien JF, Maillot E. Enquête échinococcose hydatidose. Éd. DGAL-CNEVA-LCRV. Nogent-sur Marne-Maisons-Alfort. 1989:173p.
• 6. Umhang G, Richomme C, Boucher JM et coll. Prevalence survey and first molecular characterization of Echinococcus granulosus in France. Parasitol. Res. 2013;112(4):1809-1812.
• 7. Umhang G, Richomme C, Hormaz V et coll. Pigs and wild boar in Corsica harbor Echinococcus canadensis G6/7 at levels of concern for public health and local economy. Acta Trop. 2014;133:64-68.